丛枝菌根共生（AM共生）是陆生植物与球囊菌门真菌之间建立的互惠共生关系，起源于约4.5亿年前植物登陆之初，至今广泛分布于80%以上的现存陆生植物中，被认为在植物适应陆地环境过程中发挥了关键作用。长期以来，研究认为植物AM共生依赖一套高度保守的分子机制。然而，这并不能解释为什么不同AM宿主植物的共生发育程度和共生收益存在显著差异。

近日，南京大学生命科学学院邵珠卿/陈建群/刘洋团队发现：在陆地植物的漫长演化过程中，转录调控基因的独立丢失及其蛋白互作网络的动态重构塑造了物种间AM共生调控网络的分化，为解释植物AM表型的多样性提供了重要分子证据。

为什么不同植物感知来自相同共生真菌的共生信号会产生多样化的共生表型？作为连接AM共生信号感知与下游转录重编程的核心枢纽，转录因子在这一转变中发挥着重要作用。研究团队以AM共生中发挥调控作用的核心转录因子家族——GRAS基因为切入点，对陆地植物中的GRAS家族基因进行了系统演化分析，发现该家族在陆地植物祖先中至少存在24个古老谱系，并且其中12个谱系（定义为共生GRAS谱系，图1）均包含已知调控AM共生的成员。有意思的是，多个共生GRAS谱系在不能建立AM共生植物中表现出明显的丢失现象。基于这一演化特征，研究团队发现了3个新的候选共生GRAS分支，并在番茄中验证了它们对AM共生的调控作用，命名为SRG1（Symbiosis-Required GRAS 1）、SRG2和SRG3。

图1 被子植物GRAS谱系的演化轨迹与功能分化

通过对101个被子植物进行基因组学分析，发现15个共生GRAS谱系并非存在于所有的AM共生宿主，而是呈现出显著的谱系/物种特异性保留/丢失。这一结果从转录因子基因演化丢失的角度揭示了AM共生调控网络的动态演化特征。基因的功能需要通过其编码的蛋白质得以实现，已有研究表明，GRAS蛋白常以蛋白复合物的形式发挥功能。针对于此，研究团队分别构建了番茄、水稻和粗裂地钱的共生GRAS蛋白互作网络（图2），进一步揭示了GRAS蛋白的互作关系同样呈现高度的物种/类群特异性，即便在不同物种中均存在的GRAS蛋白，它们的互作样式也可能不同，从而产生对下游基因的不同调控作用。由此可见，共生GRAS谱系的差异性保留决定了不同宿主植物调控网络的组成格局，而蛋白互作关系的物种分化则进一步推动共生响应网络的功能重塑，二者共同驱动了AM共生转录调控网络的动态演化。

图2 番茄、水稻和粗裂地钱中的GRAS蛋白互作网络示意图

该研究通过系统证据表明：支撑古老的植物-真菌共生关系长期稳定维持的，并非一套固定不变的“保守遗传工具箱”，而是一个在保留核心功能基础上持续分化且不断重塑的动态调控网络。这一演化特征是“生物适应性演化”这一永恒主题在植物-微生物共生关系中的重要体现，揭示了植物与真菌4.5亿年共生过程中“守其道，变其器”的演化智慧，为理解不同植物AM共生表型的分化提供了理论框架，也为未来作物菌根共生的遗传改良提供了重要理论基础。

研究成果以"Evolution of Arbuscular Mycorrhizal Regulatory Network Through Differential GRAS Gene Retention and Protein Interaction in Land Plants"为题发表于《美国科学院院刊》（Proceedings of the National Academy of Sciences, PNAS）。南京大学生命科学学院博士后吴文申、博士生赵鹏和已毕业博士曾桢、李晓彤为论文共同第一作者，邵珠卿、陈建群教授和刘洋助理教授为共同通讯作者，南京大学王强副教授、南京农业大学薛佳宇副教授、江苏省中国科学院植物研究所张艳梅副研究员参与了该研究。研究工作得到国家自然科学基金及NSFC-澳门科学技术发展基金联合项目等资助，以及南京大学超算中心的算力支持。

论文链接：【https://doi.org/10.1073/pnas.2607793123】